Воскресенська церква існувала на території Полтавської фортеці з XVII ст. Тоді вона була дерев’яною і стояла на краю базарної площі міста. У 1773 р. коштом полтавської громади, зокрема представників самоврядування, очолюваного Павлом Руденком, була збудована нова кам’яна церква в стилі українського бароко. Вона мала п’ять бань вишуканої форми і криволінійні у плані абриси стін в кутових частинах. Плавні лінії фронтонів акцентувалися круглими вікнами – церква відсилає до Ніжинської архітектури, що говорить про можливе залучення автора.
Найбільший дзвін церкви був виготовлений у 1777 р. У 1817 р. праворуч від церкви була улаштована дерев’яна дзвіниця. У 1835 р. церква була пошкоджена буревієм і відремонтована. У 1851 р. замінений іконостас. У 1885 році до церкви була зроблена капітальна прибудова з дзвіницею, яка мала аналогічну барокову стилістику. У церкві зберігалася мідна дошка із гравіюванням Полтавської битви, перенесена туди з першого пам’ятника, влаштованого Павлом Руденком. Нині ця дошка експонується в Музеї Полтавської битви.
Воскресенська церква була закрита на початку 1930-х рр. і повністю зруйнована радянською владою у 1936 р. На її місці у 1971 р. зведено будівлю Музичного училища, нині Полтавського фахового коледжу мистецтв імені Миколи Лисенка.